Bygningen er en del af det oprindelige Christiansborg Slot, og opført i 1730’erne.
I stueetagen var der fra begyndelsen indrettet stalde til kongehusets heste, mens 1. salen fungerede som “geschirrkammer”, dvs. som opbevaring for seletøj o.lign.
Kong Christian den 7., der boede på slottet, bad arkitekten Nicolas Henri-Jardin indrette rustkammeret til teater.
Der havde tidligere været et lignende teater for kongehuset ved lystslottet Sophie Amalienborg, men det brændte i 1689.
Også på Københavns Slot fandtes en teatersal, og på Slotsholmen lå desuden i 1600-tallet det såkaldte “Skauborg”, som var ledet af en hollandsk købmand, og muligvis var Københavns allerførste teaterbygning.
Stilen i det nye Hofteater var nyklassicistisk og tilskuerrummet blev malet i blå og hvide farver, og lignede dermed hofteatre i andre europæiske byer. I siderne var der balkoner, båret af søjler, og i “damesiden”, dvs. til højre for scenen, havde kongen sin egen loge.
Teateret åbnede i 1767 og på scenen stod et fransk teaterkompagni, Les Comedians Francois ordinaires de Roi. De spillede især Moliéres komedier og Voltaires tragiske stykker.
Også kongen stod på scenen og havde f.eks. hovedrollen i Voltaires “Zaire” i 1768.
Hofteateret på Christiansborg var først og fremmest beregnet for den kongelige familie og hoffet, men til var tider også åbent for adelen og det højere borgerskab. Rummet kunne foruden til skuespil også bruges til maskerader, og derfor var gulvet i salen indrettet, så det kunne hejses op i niveau med scenegulvet. Så fik man et kæmpemæssigt dansegulv, hvor der kunne være op til 900 personer.
Det var efter sådan et maskebal, at kong Christian den 7.’s livlæge, J. F. Struensee blev arresteret i 1772 sammen med grev Enevold Brandt, der var teaterets chef. De to blev senere henrettet for landsforrædderi.
I 1800-tallets første halvdel var Hofteatret et anneks til Det Kongelige Teater,  og en del af balletundervisningen foregik her. Blandt “balletbørnene” var H. C. Andersen og Louise Rasmussen – der senere flyttede ind på slottet som grevinde Danner.
Om vinteren optrådte nogle italienske gøglere, der i sommerhalvåret holdt til på Dyrehavsbakken. Salen blev også jævnligt brugt til koncerter.
I 1842 lod kong Christian den 8. hofteateret ombygge, så det fik det udseende, der har i dag. Der blev bl.a. lavet en forbindelsesgang til slottet, så kongen kunne gå i teateret, uden at benytte hovedindgangen. Efter ombygningen, havde teatre plads til 600- 700 tilskuere.
Enevælden blev afskaffet som styreform, og med den forvandt de hofballer og maskerader, som havde været muligheden for adel og borgerskab at være sammen med den ophøjede konge.
Kong Frederik den 7. holdt meget af at komme i hofteateret sammen med sin hustru Louise Danner. De fik indrettet en loge bagest i teateret, hvor de sad midtfor scenen. Hofteateret blev nu åbent for alle, og fra scenen blev der for det meste opført operaer, men ind imellem lod kongen studenter spille skuespil. Der blev også holdt koncerter, og f.eks. er komponisten Niels W. Gades værker opført her.
Efter vedtagelsen af Grundloven i 1849 ændredes Det Kongelige Teater til en egentlig statsinstitution, uafhængigt af kongehuset. Kongen bevarede dog råderetten over Hofteateret, og kunne her lade sine private bekendte opføre de stykker, de ville. Det gjorde f.eks. teaterdirektøren H. W. Lange, som efter nogle succesfulde forestillinger på Hofteateret, grundlagde sit eget Folketeateret i Nørregade i København
I de følgende årtier åbnedes Hofteatret for bl.a. omrejsende, italienske operasangere og forestillingerne var åbne for alle.
På grund af frygten for brand, lukkede man Hofteateret i 1881. I flere andre europæiske byer, f.eks. Wien og London, var teatre brændt ned og mange mennesker omkommet. Brug af olielamper, stearinlys m.m. var ofte årsagen og teatrenes mange brændbare materialer i form af lærred, pap osv., blev hurtigt antændt.
Først i 1922 åbnede teatret igen, men nu som en del af det nyoprettede Teatermuseum.
I dag er teatersalen museets største “udstillingsgenstand”, men den bruges også ind imellem til teaterforestillinger og andre arrangementer.